Suure linna lähedal ilmus maagiline portaal, mille kaudu draakon jõudis meie maailma. Mängus Dragon City Destroyer peate aitama tal seda linna haarata ja inimesi sealt välja saatma. Linna tänavatel ringi liikudes ning hävingut ja kaost külvama peate tegelast osavalt kontrollima. Võimsate saba löökidega saate hävitada erineva kõrguse ja tugevusega hooneid. Politsei ja sõdurite rünnaku korral saate tulekahju hinge abil neid kõiki hävitada ja selle eest punkte saada.
